Собор Рождества Богородицы поставлен ростовскими зодчими на месте сменивших друг друга деревянных храмов 1409 и 1466 годов постройки с таким же освящением. Престолы дошедшего до нашего времени каменного собора освещены 8 сентября (ст. ст.) 1490 г.
Первая каменная постройка не только Ферапонтова монастыря, но и всего Белозерского края, собор сооружен как четырехстолпный крестово-купольный храм на высоком подклете с тремя выступающими с восточной стороны алтарными апсидами. Барабан с барочной главкой и четырехскатная кровля ‒ элементы переделок ХVIII в.
Стены собора расчленены узкими лопатками на три прясла, завершающимися закомарами с чередованием орнаментальных полос разнообразной кирпичной кладки, терракотовых плиток растительного орнамента и балясин. На каждом фасаде и на барабане последовательность и количество поясов индивидуальны. Над цоколем западной и южной стен ‒ дополнительный ряд керамических плит с ангобом, на которых чередуются изображения фантастического зверя «Царствия небесного» и двойного рапорта растительного орнамента.
Экспозиция «Монашеская келья» расположена на первом этаже Братского корпуса – двухэтажного кирпичного здания, примыкающего к Святым вратам и алтарной части церкви преподобного Иоанна Лествичника. В келье сохранились первоначальные стены и своды. Печь воссоздана по аналогии. Пол сделан реставраторами по древней технологии: волнистые неровности поверхности пола оставил топор – главное орудие плотничьего мастерства XVII – XVIII веков. Дверной и оконные проемы выполнены с закладными деревянными колодами по образцам XVII века. Дверной замок и ключ к нему по старым аналогам выковал кирилловский кузнец Н.В. Митин. Обращают на себя внимание необычные оконницы, воспроизводящие характерное устройство слюдяных оконниц XVII века.
В 1901 году деревянный одноэтажный дом на Большой Набережной (ныне ул. Гагарина, д.103) принадлежал наследникам крестьянина Алексея Борисовича Кузнецова. В начале ХХ века, по воспоминаниям старожилов, в доме жил врач городской земской больницы Иоаким Яковлевич Нодельман, прослуживший в Кирилловском уездном земстве тридцать пять лет и скончавшийся в 1919 году. Затем в разные годы в здании размещались контора леспромхоза, детское отделение районной больницы, детский сад, начальная школа (до 2009 года). В феврале 2010 года по ходатайству Кирилло-Белозерского музея-заповедника администрация Кирилловского района передала пустующее здание в безвозмездное пользование музею. После ремонта в нём разместился отдел музея, изучающий и показывающий историю города Кириллова и Кирилловского района.
Новый музей не может пока представить историю Кирилловского края во всей её полноте, но он даёт возможность заглянуть в прошлое и увидеть, как жили люди в Кириллове сто лет тому назад, какие вещи окружали горожан в их повседневной жизни, как преображалась домашняя обстановка в праздничные дни.
Постоянная экспозиция Музея истории города и района представляет интерьер жилого городского дома, построенного в конце XIX века. Авторы музейной реконструкции не ставили своей целью показать реально существовавшие интерьеры комнат этого здания, воссоздать их с исторической достоверностью на тот или иной период. Тем не менее, воссоздана первоначальная планировка дома, восстановлены растёсанные стены с первоначальными дверными проёмами, закрыты поздние проёмы. Смешение в одном пространстве предметов городского быта разных эпох служит своеобразным напоминанием о нескольких поколениях жителей города Кириллова. Обои, характер драпировок на окнах, стилизованные люстры позволяют погрузиться в атмосферу, характерную для конца девятнадцатого века – времени строительства дома.
Кирилло-Белозерский музей-заповедник обладает уникальным собранием русской средневековой живописи и обширной коллекцией произведений церковного искусства.
Значительное место в собрании Кирилло-Белозерского музея-заповедника занимают произведения лицевого и орнаментального шитья. Все эти предметы – высокохудожественные произведения прикладного искусства.
Архитектурная конструкция церкви, возведенной кирилловскими мастерами, проста и лаконична. Это небольшой четверик с восьмигранным шатром, тонким световым барабаном и луковичной главкой.
Резная надпись на белокаменной храмоздательной доске у входа в церковь сообщает о завершении ее строительства 1 августа 1641 г. Главная святыня храма – мощи преподобного Мартиниана – находятся под спудом в нише у северной стены. Подвижник возглавлял Ферапонтову пустынь между 1427 и 1435 годом. Влияние этой сильной, активной личности отразилось на всех сферах хозяйственной и духовной жизни монастыря, так что в грамотах, вплоть до XVI века, пустынь именуется «Мартемьяновской». Умер преподобный в 1483 году.
В настоящее время в фонде почти полностью представлена коллекция "Керамика", кроме изразцов. Основную часть «открытого» фонда составляет коллекция народной керамики: чернолощеные сосуды, красноглиняные пивные корчаги, горшки, кринки, разливы, миски, латки и другая глиняная посуда конца XIX − начала XX веков, собранная в ходе экспедиций в Кирилловском, Белозерском, Вожегодском, Тарногском и Вашкинском районах Вологодской области. Сотрудниками музея выявлены крупные центры по производству керамики, собран материал по истории промысла, технике изготовления, использованию и сбыту продукции. Одним из крупных поступлений была керамика из мастерской Александра Павловича Левашова (1909–1984 гг.) из деревни Ситька Николоторжского с/с Кирилловского района. До сих пор его авторские работы являются основой выставки по гончарному производству. Особый интерес представляет собой чернолощеные керамические сосуды из Белозерского района и бывшей Бураковской волости, по своей обработке блестящие, похожие на металлические. В составе коллекции есть работы современных народных мастеров России С.Г. Феньвеши и В.В. Холщагина, члена Союза художников С.А. Лопатенко из г.Череповца.
Широкой публике давно известны художественные памятники XV–XVII веков, принадлежащие к числу совершенных образцов русского средневекового искусства, поступившие из храмов Кирилло-Белозерского, Ферапонтова и Горицкого монастырей. Среди них иконописные ансамбли конца XV века соборов Рождества Богородицы Ферапонтова монастыря и Успения Богородицы Кирилло-Белозерской обители, произведения ювелирного искусства, исполненные виртуозными серебряниками Оружейной палаты, изделия лицевого шитья работы искусных мастериц Вознесенского монастыря Московского Кремля и Горицкой обители.
Двухшатровая надвратная церковь Богоявления с приделом преподобного Ферапонта уникальна полной сохранностью всех элементов архитектуры, характерных для русской строительной традиции XVII века. Почти квадратное в плане помещение церкви, поделено с востока на запад подпружной аркой на два неравных объема, асимметрия которых соответствует различию в ширине арочных пролетов святых ворот, предназначавшихся для обыденного и праздничного входов в монастырь. В настоящее время церковь имеет четырехскатную кровлю, над которой возвышаются два глухих покрытых тёсом, шатра. Шатры на восьмериках поставлены над серединой здания без всякой связи с системой перекрывающих храм сводов. Их вес передается на стены при помощи остроумно размещенных разгрузочных арочек. Вместе с примыкающей с юга Казенной палатой Святые врата с надвратными церквями образуют главный фасад Ферапонтова монастыря. Во время ссылки в монастырь патриарха Никона (1666–1676), церковь Богоявления стала его домовым храмом. Здесь вел службу, находившийся вместе с Никоном, поп Варлаам, так как бывший патриарх был лишен священнического сана.
Экспозиция находится во 2 зале Трапезной палаты и рассказывает посетителям о жизни монастырской общины. Комплексы экспозиции посвящены монастырскому хозяйству, послушаниям и отражают занятия иноков, их деятельность внутри обители и за ее пределами.
