Выставка рассказывает о докторе Иакиме Яковлевиче Нодельмане, земском враче общей практики, жившем в XIX веке в здании, где сейчас располагается музей. Она была создана благодаря победе музея в Третьем грантовом конкурсе музейных инициатив и выставочных проектов Российского еврейского конгресса.

Музей Евгения Преображенского посвящен советской авиации времен Великой Отечественной войны. Он расскажет о подвигах летчиков – уроженцев Кирилловского района, участниках войны, конструкторах авиационной техники и авиационного вооружения. Самой значимой фигурой выставки является Герой Советского Союза, генерал-полковник авиации, лично командовавший флагманским экипажем при первой бомбардировке Берлина летом 1941 г. – Е.Н. Преображенский.

В ризнице и многочисленных храмах Кирилло-Белозерского монастыря хранилась богатейшая коллекция предметов церковного убранства и священнических облачений. Многие из них были изготовлены из тканей, произведённых в Италии, Франции, Персии, Турции. Часть дорогих материй приобреталась на монастырский счёт, часть ‒ поступала в обитель в качестве вкладов. Впоследствии богослужебные одеяния многократно перешивались, что позволяло использовать ценные древние ткани на протяжении нескольких веков, нередко комбинируя их с более поздними. На выставке «Ткани иностранного производства XV‒XVII веков из собрания Кирилло-Белозерского музея-заповедника» представлены подобные «сборные» памятники ‒ фелони, стихари, епитрахили, сшитые из разновременных тканей XVI‒XVIII веков, изготовленных в разных странах.

Самая ранняя рукописная книга из собрания музея датируется началом XV века. Она является богослужебным сборником, написанным на пергамене и принадлежавшим основателю монастыря преподобному Кириллу Белозерскому. Будучи энциклопедически образованным человеком, он положил начало монастырской библиотеке. Книжное собрание Кирилло-Белозерского монастыря было одним из самых больших и ценных. В конце пятнадцатого века оно насчитывало 212 книг. Известно 12 книг из келейной библиотеки основателя. Его книги переписывали и хранили как святыни. До нас дошли 13 рукописных книг, написанных в монастыре при жизни основателя. Два сборника пятнадцатого века, хранящиеся в Кирилло-Белозерском музее-заповеднике, и книга «Лествица» Иоанна Синайского с сочинениями Аввы Дорофея из фондов Российской национальной библиотеки представлены на выставке в электронном виде. При жизни преподобного Кирилла Белозерского в монастыре имелось по крайней мере три «Лествицы» Иоанна Синайского. В XVI веке «Лествица» была одной из самых читаемых книг в Кирилло-Белозерском монастыре: число списков «Лествицы» увеличилось с семи рукописей в конце XV века до двадцати четырех в конце XVI века.

Основу обширной коллекции археологии составляют материалы, поступившие в музей в результате экспедиционных исследований 1980 – 1990-х гг. Основная часть экспонируемых материалов относится ко времени средневековья, представленного всеми типами археологических памятников: сельскими поселениями, городищами, могильниками. Среди них наиболее интересны находки из летописного города Белоозера, многослойных памятников Мининского археологического комплекса, могильников Нефедьево и Кемского некрополя. Материалы археологических раскопок, проводившихся на территории Кирилло-Белозерского монастыря, составили основу позднейшей в хронологическом отношении части археологической коллекции музея.

Экспозиция «Древности Белозерья» располагается в четырёх залах. В первом зале представлены реконструкция погребения эпохи мезолита, керамика неолита, а также карта Белозерского края, на которой отмечены около 500 археологических памятников. В следующем зале находятся материалы по древнейшим поселениям Белозерья эпохи камня, бронзы и раннего железа. Экспонаты, карты, схемы, реконструкции рассказывают о заселении края финно-уграми и славянами в X – XIII вв.

Успенский собор является выдающимся памятником художественной культуры древней Руси, вернее целым комплексом памятников, сложившимся в течение веков. В истории архитектуры Успенский собор занимает видное место, входя вместе с соборами Спасо-Каменного и Ферапонтова монастырей в группу первых каменных построек Белозерского края, положивших начало монументальному строительству на русском Севере. Успенский собор был построен артелью ростовских мастеров и есть достаточные основания считать, что и два его предшественника также создавались ростовскими зодчими.

Подклет трапезной палаты (1530–1531) – квадратное в плане сооружение с массивным столбом в центре и опирающимися на него сводами. Кирпичная кладка сводов отличается высоким мастерством исполнения. В подклете располагались хлебня, поварня и другие хозяйственные помещения. Теплом от печей, через воздуховоды в толще стен, отапливался верхний этаж.

С начала 2000-х годов площади подклета используются как экспозиционные. Разместившаяся выставка рассказывает о быте крестьян, живших когда-то в окрестностях монастыря, деятельность которого была тесно связана с жителями ферапонтовской округи. Монастырь являлся крупным землевладельцем и известно, что в начале XVII века ему принадлежало «два погоста, да 4 села, да 2 сельца, да 52 деревни», в которых проживало около 300 монастырских крестьян.

Собор Рождества Богородицы поставлен ростовскими зодчими на месте сменивших друг друга деревянных храмов 1409 и 1466 годов постройки с таким же освящением. Престолы дошедшего до нашего времени каменного собора освещены 8 сентября (ст. ст.)  1490 г.

Первая каменная постройка не только Ферапонтова монастыря, но и всего Белозерского края, собор сооружен как четырехстолпный крестово-купольный храм на высоком подклете с тремя выступающими с восточной стороны алтарными апсидами. Барабан с барочной главкой и четырехскатная кровля ‒ элементы переделок ХVIII в.

Стены собора расчленены узкими лопатками на три прясла, завершающимися закомарами с чередованием орнаментальных полос разнообразной кирпичной кладки, терракотовых плиток растительного орнамента и балясин. На каждом фасаде и на барабане последовательность и количество поясов индивидуальны. Над цоколем западной и южной стен ‒ дополнительный ряд керамических плит с ангобом, на которых чередуются изображения фантастического зверя «Царствия небесного» и двойного рапорта растительного орнамента.

Экспозиция «Монашеская келья» расположена на первом этаже Братского корпуса – двухэтажного кирпичного здания, примыкающего к Святым вратам и алтарной части церкви преподобного Иоанна Лествичника.   В келье сохранились первоначальные стены и своды. Печь воссоздана по аналогии. Пол сделан реставраторами по древней технологии: волнистые неровности поверхности пола оставил топор – главное орудие плотничьего мастерства XVII – XVIII веков. Дверной и оконные проемы выполнены с закладными деревянными колодами по образцам XVII века. Дверной замок и ключ к нему по старым аналогам выковал кирилловский кузнец Н.В. Митин. Обращают на себя внимание необычные оконницы, воспроизводящие характерное устройство слюдяных оконниц XVII века.

В 1901 году деревянный одноэтажный дом на Большой Набережной (ныне ул. Гагарина, д.103) принадлежал наследникам крестьянина Алексея Борисовича Кузнецова. В начале ХХ века, по воспоминаниям старожилов, в доме жил врач городской земской больницы Иоаким Яковлевич Нодельман, прослуживший в Кирилловском уездном земстве тридцать пять лет и скончавшийся в 1919 году.  Затем в разные годы в здании размещались контора леспромхоза, детское отделение районной больницы, детский сад, начальная школа (до 2009 года). В феврале 2010 года по ходатайству Кирилло-Белозерского музея-заповедника администрация Кирилловского района передала пустующее здание в безвозмездное пользование музею. После ремонта в нём разместился отдел музея, изучающий и показывающий историю города Кириллова и Кирилловского района.
Новый музей не может пока представить историю Кирилловского края во всей её полноте, но он даёт возможность заглянуть в прошлое и увидеть, как жили люди в Кириллове сто лет тому назад, какие вещи окружали горожан в их повседневной жизни, как преображалась домашняя обстановка в праздничные дни.
Постоянная экспозиция Музея истории города и района представляет интерьер жилого городского дома, построенного в конце XIX века. Авторы музейной реконструкции не ставили своей целью показать реально существовавшие интерьеры комнат этого здания, воссоздать их с исторической достоверностью на тот или иной период. Тем не менее, воссоздана первоначальная планировка дома, восстановлены растёсанные стены с первоначальными дверными проёмами, закрыты поздние проёмы. Смешение в одном пространстве предметов городского быта разных эпох служит своеобразным напоминанием о нескольких поколениях жителей города Кириллова. Обои, характер драпировок на окнах, стилизованные люстры позволяют погрузиться в атмосферу, характерную для конца девятнадцатого века – времени строительства дома.