Двухшатровая надвратная церковь Богоявления с приделом преподобного Ферапонта уникальна полной сохранностью всех элементов архитектуры, характерных для русской строительной традиции XVII века. Почти квадратное в плане помещение церкви, поделено с востока на запад подпружной аркой на два неравных объема, асимметрия которых соответствует различию в ширине арочных пролетов святых ворот, предназначавшихся для обыденного и праздничного входов в монастырь. В настоящее время церковь имеет четырехскатную кровлю, над которой возвышаются два глухих покрытых тёсом, шатра. Шатры на восьмериках поставлены над серединой здания без всякой связи с системой перекрывающих храм сводов. Их вес передается на стены при помощи остроумно размещенных разгрузочных арочек. Вместе с примыкающей с юга Казенной палатой Святые врата с надвратными церквями образуют главный фасад Ферапонтова монастыря. Во время ссылки в монастырь патриарха Никона (1666–1676), церковь Богоявления стала его домовым храмом. Здесь вел службу, находившийся вместе с Никоном, поп Варлаам, так как бывший патриарх был лишен священнического сана.
Собор Рождества Богородицы поставлен ростовскими зодчими на месте сменивших друг друга деревянных храмов 1409 и 1466 годов постройки с таким же освящением. Престолы дошедшего до нашего времени каменного собора освещены 8 сентября (ст. ст.) 1490 г.
Первая каменная постройка не только Ферапонтова монастыря, но и всего Белозерского края, собор сооружен как четырехстолпный крестово-купольный храм на высоком подклете с тремя выступающими с восточной стороны алтарными апсидами. Барабан с барочной главкой и четырехскатная кровля ‒ элементы переделок ХVIII в.
Стены собора расчленены узкими лопатками на три прясла, завершающимися закомарами с чередованием орнаментальных полос разнообразной кирпичной кладки, терракотовых плиток растительного орнамента и балясин. На каждом фасаде и на барабане последовательность и количество поясов индивидуальны. Над цоколем западной и южной стен ‒ дополнительный ряд керамических плит с ангобом, на которых чередуются изображения фантастического зверя «Царствия небесного» и двойного рапорта растительного орнамента.
В настоящее время в фонде почти полностью представлена коллекция "Керамика", кроме изразцов. Основную часть «открытого» фонда составляет коллекция народной керамики: чернолощеные сосуды, красноглиняные пивные корчаги, горшки, кринки, разливы, миски, латки и другая глиняная посуда конца XIX − начала XX веков, собранная в ходе экспедиций в Кирилловском, Белозерском, Вожегодском, Тарногском и Вашкинском районах Вологодской области. Сотрудниками музея выявлены крупные центры по производству керамики, собран материал по истории промысла, технике изготовления, использованию и сбыту продукции. Одним из крупных поступлений была керамика из мастерской Александра Павловича Левашова (1909–1984 гг.) из деревни Ситька Николоторжского с/с Кирилловского района. До сих пор его авторские работы являются основой выставки по гончарному производству. Особый интерес представляет собой чернолощеные керамические сосуды из Белозерского района и бывшей Бураковской волости, по своей обработке блестящие, похожие на металлические. В составе коллекции есть работы современных народных мастеров России С.Г. Феньвеши и В.В. Холщагина, члена Союза художников С.А. Лопатенко из г.Череповца.
Основу обширной коллекции археологии составляют материалы, поступившие в музей в результате экспедиционных исследований 1980 – 1990-х гг. Основная часть экспонируемых материалов относится ко времени средневековья, представленного всеми типами археологических памятников: сельскими поселениями, городищами, могильниками. Среди них наиболее интересны находки из летописного города Белоозера, многослойных памятников Мининского археологического комплекса, могильников Нефедьево и Кемского некрополя. Материалы археологических раскопок, проводившихся на территории Кирилло-Белозерского монастыря, составили основу позднейшей в хронологическом отношении части археологической коллекции музея.
Экспозиция «Древности Белозерья» располагается в четырёх залах. В первом зале представлены реконструкция погребения эпохи мезолита, керамика неолита, а также карта Белозерского края, на которой отмечены около 500 археологических памятников. В следующем зале находятся материалы по древнейшим поселениям Белозерья эпохи камня, бронзы и раннего железа. Экспонаты, карты, схемы, реконструкции рассказывают о заселении края финно-уграми и славянами в X – XIII вв.
Кирилло-Белозерский музей-заповедник обладает уникальным собранием русской средневековой живописи и обширной коллекцией произведений церковного искусства.
Значительное место в собрании Кирилло-Белозерского музея-заповедника занимают произведения лицевого и орнаментального шитья. Все эти предметы – высокохудожественные произведения прикладного искусства.
Экспозиция «Монашеская келья» расположена на первом этаже Братского корпуса – двухэтажного кирпичного здания, примыкающего к Святым вратам и алтарной части церкви преподобного Иоанна Лествичника. В келье сохранились первоначальные стены и своды. Печь воссоздана по аналогии. Пол сделан реставраторами по древней технологии: волнистые неровности поверхности пола оставил топор – главное орудие плотничьего мастерства XVII – XVIII веков. Дверной и оконные проемы выполнены с закладными деревянными колодами по образцам XVII века. Дверной замок и ключ к нему по старым аналогам выковал кирилловский кузнец Н.В. Митин. Обращают на себя внимание необычные оконницы, воспроизводящие характерное устройство слюдяных оконниц XVII века.
Широкой публике давно известны художественные памятники XV–XVII веков, принадлежащие к числу совершенных образцов русского средневекового искусства, поступившие из храмов Кирилло-Белозерского, Ферапонтова и Горицкого монастырей. Среди них иконописные ансамбли конца XV века соборов Рождества Богородицы Ферапонтова монастыря и Успения Богородицы Кирилло-Белозерской обители, произведения ювелирного искусства, исполненные виртуозными серебряниками Оружейной палаты, изделия лицевого шитья работы искусных мастериц Вознесенского монастыря Московского Кремля и Горицкой обители.
Успенский собор является выдающимся памятником художественной культуры древней Руси, вернее целым комплексом памятников, сложившимся в течение веков. В истории архитектуры Успенский собор занимает видное место, входя вместе с соборами Спасо-Каменного и Ферапонтова монастырей в группу первых каменных построек Белозерского края, положивших начало монументальному строительству на русском Севере. Успенский собор был построен артелью ростовских мастеров и есть достаточные основания считать, что и два его предшественника также создавались ростовскими зодчими.
Экспозиция рассказывает о разных этапах истории монастыря, его основателе, монашеских послушаниях и монастырях округи, предметы из которых поступили в музей.
На выставке представлены уникальные исследовательские материалы, раскрывающие высочайший уровень живописной и духовной культуры московских стенописцев начала XVI века.