Городской дом, в котором размещена постоянная экспозиция Музея истории города и района, построен в конце XIX века. Здание является типичным жилым домом кирилловских горожан. Жилые помещения дома располагались вокруг вытянутого коридора, из которого идет лестница в антресоль – верхний полуэтаж над комнатами по заднему фасаду.
В 1901 году деревянный одноэтажный дом с антресолью на Большой Набережной принадлежал наследникам крестьянина Алексея Борисовича Кузнецова. В начале ХХ века, по воспоминаниям старожилов, в доме жил врач городской земской больницы Иоаким Яковлевич Нодельман. Он прослужил в Кирилловском уездном земстве более тридцати лет и скончался в 1919 году. Затем в разные годы в здании размещались контора леспромхоза, детское отделение районной больницы, детский сад, начальная школа (до 2009 года).
В феврале по ходатайству Кирилло-Белозерского музея-заповедника администрация Кирилловского района передала пустующее здание на улице Гагарина (дом №103) в безвозмездное пользование музею. Музейными мастерами под руководством С.А. Зайцева в сжатые сроки был проведен текущий ремонт дома, смонтированы инженерные системы электроснабжения и охранно-пожарной сигнализации. Воссоздана первоначальная анфиладная планировка дома, восстановлены прежние дверные проёмы с двухстворчатыми филенчатыми полотнами, закрыты поздние проёмы. Первозданный вид обрели полы, набранные из широких досок. Обои, характер драпировок на окнах, стилизованные люстры позволяют погрузиться в атмосферу, характерную для конца девятнадцатого века – времени строительства дома. После ремонта в мае 2010 года в нём разместился отдел музея, изучающий и показывающий историю города Кириллова и Кирилловского района. Музей даёт возможность заглянуть в прошлое и увидеть, как жили люди в Кириллове сто лет тому назад, какие вещи окружали горожан в их повседневной жизни, как преображалась домашняя обстановка в праздничные дни.