Двухшатровая надвратная церковь Богоявления с приделом преподобного Ферапонта уникальна полной сохранностью всех элементов архитектуры, характерных для русской строительной традиции XVII века. Почти квадратное в плане помещение церкви, поделено с востока на запад подпружной аркой на два неравных объема, асимметрия которых соответствует различию в ширине арочных пролетов святых ворот, предназначавшихся для обыденного и праздничного входов в монастырь. В настоящее время церковь имеет четырехскатную кровлю, над которой возвышаются два глухих покрытых тёсом, шатра. Шатры на восьмериках поставлены над серединой здания без всякой связи с системой перекрывающих храм сводов. Их вес передается на стены при помощи остроумно размещенных разгрузочных арочек. Вместе с примыкающей с юга Казенной палатой Святые врата с надвратными церквями образуют главный фасад Ферапонтова монастыря. Во время ссылки в монастырь патриарха Никона (1666–1676), церковь Богоявления стала его домовым храмом. Здесь вел службу, находившийся вместе с Никоном, поп Варлаам, так как бывший патриарх был лишен священнического сана.
Самая ранняя рукописная книга из собрания музея датируется началом XV века. Она является богослужебным сборником, написанным на пергамене и принадлежавшим основателю монастыря преподобному Кириллу Белозерскому. Будучи энциклопедически образованным человеком, он положил начало монастырской библиотеке. Книжное собрание Кирилло-Белозерского монастыря было одним из самых больших и ценных. В конце пятнадцатого века оно насчитывало 212 книг. Известно 12 книг из келейной библиотеки основателя. Его книги переписывали и хранили как святыни. До нас дошли 13 рукописных книг, написанных в монастыре при жизни основателя. Два сборника пятнадцатого века, хранящиеся в Кирилло-Белозерском музее-заповеднике, и книга «Лествица» Иоанна Синайского с сочинениями Аввы Дорофея из фондов Российской национальной библиотеки представлены на выставке в электронном виде. При жизни преподобного Кирилла Белозерского в монастыре имелось по крайней мере три «Лествицы» Иоанна Синайского. В XVI веке «Лествица» была одной из самых читаемых книг в Кирилло-Белозерском монастыре: число списков «Лествицы» увеличилось с семи рукописей в конце XV века до двадцати четырех в конце XVI века.
Основу обширной коллекции археологии составляют материалы, поступившие в музей в результате экспедиционных исследований 1980 – 1990-х гг. Основная часть экспонируемых материалов относится ко времени средневековья, представленного всеми типами археологических памятников: сельскими поселениями, городищами, могильниками. Среди них наиболее интересны находки из летописного города Белоозера, многослойных памятников Мининского археологического комплекса, могильников Нефедьево и Кемского некрополя. Материалы археологических раскопок, проводившихся на территории Кирилло-Белозерского монастыря, составили основу позднейшей в хронологическом отношении части археологической коллекции музея.
Экспозиция «Древности Белозерья» располагается в четырёх залах. В первом зале представлены реконструкция погребения эпохи мезолита, керамика неолита, а также карта Белозерского края, на которой отмечены около 500 археологических памятников. В следующем зале находятся материалы по древнейшим поселениям Белозерья эпохи камня, бронзы и раннего железа. Экспонаты, карты, схемы, реконструкции рассказывают о заселении края финно-уграми и славянами в X – XIII вв.
Успенский собор является выдающимся памятником художественной культуры древней Руси, вернее целым комплексом памятников, сложившимся в течение веков. В истории архитектуры Успенский собор занимает видное место, входя вместе с соборами Спасо-Каменного и Ферапонтова монастырей в группу первых каменных построек Белозерского края, положивших начало монументальному строительству на русском Севере. Успенский собор был построен артелью ростовских мастеров и есть достаточные основания считать, что и два его предшественника также создавались ростовскими зодчими.
Подклет трапезной палаты (1530–1531) – квадратное в плане сооружение с массивным столбом в центре и опирающимися на него сводами. Кирпичная кладка сводов отличается высоким мастерством исполнения. В подклете располагались хлебня, поварня и другие хозяйственные помещения. Теплом от печей, через воздуховоды в толще стен, отапливался верхний этаж.
С начала 2000-х годов площади подклета используются как экспозиционные. Разместившаяся выставка рассказывает о быте крестьян, живших когда-то в окрестностях монастыря, деятельность которого была тесно связана с жителями ферапонтовской округи. Монастырь являлся крупным землевладельцем и известно, что в начале XVII века ему принадлежало «два погоста, да 4 села, да 2 сельца, да 52 деревни», в которых проживало около 300 монастырских крестьян.
Собор Рождества Богородицы поставлен ростовскими зодчими на месте сменивших друг друга деревянных храмов 1409 и 1466 годов постройки с таким же освящением. Престолы дошедшего до нашего времени каменного собора освещены 8 сентября (ст. ст.) 1490 г.
Первая каменная постройка не только Ферапонтова монастыря, но и всего Белозерского края, собор сооружен как четырехстолпный крестово-купольный храм на высоком подклете с тремя выступающими с восточной стороны алтарными апсидами. Барабан с барочной главкой и четырехскатная кровля ‒ элементы переделок ХVIII в.
Стены собора расчленены узкими лопатками на три прясла, завершающимися закомарами с чередованием орнаментальных полос разнообразной кирпичной кладки, терракотовых плиток растительного орнамента и балясин. На каждом фасаде и на барабане последовательность и количество поясов индивидуальны. Над цоколем западной и южной стен ‒ дополнительный ряд керамических плит с ангобом, на которых чередуются изображения фантастического зверя «Царствия небесного» и двойного рапорта растительного орнамента.
Экспозиция «Монашеская келья» расположена на первом этаже Братского корпуса – двухэтажного кирпичного здания, примыкающего к Святым вратам и алтарной части церкви преподобного Иоанна Лествичника. В келье сохранились первоначальные стены и своды. Печь воссоздана по аналогии. Пол сделан реставраторами по древней технологии: волнистые неровности поверхности пола оставил топор – главное орудие плотничьего мастерства XVII – XVIII веков. Дверной и оконные проемы выполнены с закладными деревянными колодами по образцам XVII века. Дверной замок и ключ к нему по старым аналогам выковал кирилловский кузнец Н.В. Митин. Обращают на себя внимание необычные оконницы, воспроизводящие характерное устройство слюдяных оконниц XVII века.
В 1901 году деревянный одноэтажный дом на Большой Набережной (ныне ул. Гагарина, д.103) принадлежал наследникам крестьянина Алексея Борисовича Кузнецова. В начале ХХ века, по воспоминаниям старожилов, в доме жил врач городской земской больницы Иоаким Яковлевич Нодельман, прослуживший в Кирилловском уездном земстве тридцать пять лет и скончавшийся в 1919 году. Затем в разные годы в здании размещались контора леспромхоза, детское отделение районной больницы, детский сад, начальная школа (до 2009 года). В феврале 2010 года по ходатайству Кирилло-Белозерского музея-заповедника администрация Кирилловского района передала пустующее здание в безвозмездное пользование музею. После ремонта в нём разместился отдел музея, изучающий и показывающий историю города Кириллова и Кирилловского района.
Новый музей не может пока представить историю Кирилловского края во всей её полноте, но он даёт возможность заглянуть в прошлое и увидеть, как жили люди в Кириллове сто лет тому назад, какие вещи окружали горожан в их повседневной жизни, как преображалась домашняя обстановка в праздничные дни.
Постоянная экспозиция Музея истории города и района представляет интерьер жилого городского дома, построенного в конце XIX века. Авторы музейной реконструкции не ставили своей целью показать реально существовавшие интерьеры комнат этого здания, воссоздать их с исторической достоверностью на тот или иной период. Тем не менее, воссоздана первоначальная планировка дома, восстановлены растёсанные стены с первоначальными дверными проёмами, закрыты поздние проёмы. Смешение в одном пространстве предметов городского быта разных эпох служит своеобразным напоминанием о нескольких поколениях жителей города Кириллова. Обои, характер драпировок на окнах, стилизованные люстры позволяют погрузиться в атмосферу, характерную для конца девятнадцатого века – времени строительства дома.
Экспозиция находится во 2 зале Трапезной палаты и рассказывает посетителям о жизни монастырской общины. Комплексы экспозиции посвящены монастырскому хозяйству, послушаниям и отражают занятия иноков, их деятельность внутри обители и за ее пределами.
